据乌镇近郊的谭家湾古文化遗址考证表明，大约在7000年前，乌镇的先民就在这一带繁衍生息了。那一时期，属于新石器时代的马家浜文化。

春秋时期，乌镇是吴越边境，吴国在此驻兵以防备越国，史称"乌戍"。

秦时，乌镇属会稽郡，以车溪（即今市河）为界，西为乌墩，属乌程县，东为青墩，属由拳县，乌镇分而治之。其后，乌镇或属浙江的湖州、嘉兴管辖，或属江苏的苏州治理。

唐时，乌镇隶属苏州府。后梁，隶属不变，为吴越国地。后晋天福五年（940），置秀州，青墩遂属嘉兴县隶秀州。

宋淳化三年（992），乌镇属乌程隶湖州。熙宁十年（1077），析嘉兴县西境的梧桐、永新、清风等5个乡归崇德县，青镇在清风乡，属崇德隶秀州。元丰初年，有分乌墩镇、青墩镇的记载，后为避光宗讳，改称乌镇、青镇。嘉定年间，升嘉兴为军，青镇遂属崇德隶嘉兴军。宝庆二年（1226），改湖州为安吉，乌镇为安吉州乌程县地。宋代，镇地设监镇官，管火禁和酒税，并招军习武，以御盗寇。

元至元十四年（1277），乌镇为湖州路乌程县地，青镇为嘉兴路崇德县地。镇地设都巡检。

明宣德五年（1430），析崇德县的募化、千金、保宁、清风、永兴和梧桐六乡置桐乡县，青镇属之，隶嘉兴府；乌镇仍属乌程隶湖州府。这一隶属关系至清未变。

由于乌镇是两省、三府、七县交接处，治安环境十分复杂，所以，明清时在乌镇特别设立浙直分署和江浙分署，以一小镇而行使相当于府衙的职能。

民国元年（1912），乌、青两镇依旧分治。1950年5月，乌、青两镇终于合并，称乌镇，属桐乡县，隶嘉兴，直到今天。